Auf einer Seereise gerät Link in ein Unwetter, erleidet Schiffbruch und wird am Strand der Insel Cocolint angespült. Um nach Hause zurückzukehren, muss er herausfordernde Dungeons meistern und furchteinflößende Monster besiegen. Die neue Version des Spieleklassikers greift viele Elemente auf, die bereits den Game Boy-Titel unverwechselbar machten – etwa die Räume im Stil eines 2D-Platformers oder auch die Auftritte von Charakteren, die eigentlich nicht zur The Legend of Zelda-Serie gehören. Während Spieler die Labyrinthe der Hauptstory erkunden, erhalten sie Kammersteine. Jeder Kammerstein enthält eine Labyrinthkammer, die sie zu neuen Kammer-Labyrinthen kombinieren können. Spielern legen nur einen Eingang, eine Boss-Kammer und weitere Orte im Labyrinth fest und schon können sie ein neues Labyrinth erkunden und Aufgaben erfüllen. Mit kompatiblen amiibo der The Legend of Zelda-Reihe (separat erhältlich) können Spieler weitere Kammersteine freischalten oder sie in den überarbeiteten Minispielen wie den Stromschnellen, der Kran-Kemenate und Angeln finden.